寺伝では、日蓮の弟子日法が１３３７年（延元２年）、龍ノ口法難の霊跡に堂を建て、自作の日蓮像を安置したのが始まりと伝えられている。その後、慶長年間（１５９６年〜１６１４年）に島村采女が土地を寄進し、日尊によって祖師堂が建てられたという。
　加藤清正は祖師堂の建立を日尊に願ったといわれており、本堂内には加藤清正像も安置されている。
　明治１９年まで住職がおらず、近隣の八つの寺が順番に霊場を守ってきた（龍口寺輪番八ヶ寺）。
　本堂は、龍ノ口法難の際に日蓮が敷いていた敷皮が安置されているため、「敷皮堂」と呼ばれている。